Der Spieler übernimmt die Rolle des mysteriösen Charakters Vincent Valentine und steht einer zwielichtigen Militärorganisation namens "Deepground" gegenüber. Einst gehörten diese Soldaten zu einem von Shinras geheimsten Projekten, doch nach der Zerstörung der Hauptstadt Midgar wurden sie unter den Ruinen und Trümmerfeldern vergessen. Jetzt muss sich Vincent Valentine mit seiner bewährten Cerberus-Pistole dieser neuen Bedrohung stellen.

Als Teil des "FINAL FANTASY VII"-Universums, zu dem auch der vollständig computeranimierte Film FINAL FANTASY VII: ADVENT CHILDREN gehört, bietet DIRGE of CERBERUS einen aufregenden Action-Shooter, der zeitlich drei Jahre nach dem berühmten Rollenspiel angesiedelt ist.

Dank zahlreicher Verbesserungen gegenüber der japanischen Originalversion hat das Spiel sowohl an Rasanz als auch an Umfang zugelegt, und die aufwändigen Rendersequenzen der "Advent Children"-Macher können mit jedem CGI-Kinofilm mithalten.