In The Legend of Spyro The Eternal Night wird der kleine Drache von unheimlichen Visionen heimgesucht, durch die er erfährt, dass seine Widersacher die Welt in ewige Dunkelheit stürzen wollen. Um dies zu verhindern steht Spyro allerdings nicht allein da, denn erneut ziehen seine treuen Freunde, die Libelle Sparx und sein Mentor Ignitius gemeinsam mit ihm in den Kampf.

Neben seinem Feueratem kann Spyro auch Eis-, Blitz- und Erdattacken einsetzen, die im Verlauf des Spiels auch zu Kugelblitzen oder Eisbomben aufgewertet werden können.