Das neue Prince of Persia spielt in einem Land, dessen Wurzeln in der antiken persischen Mythologie verankert sind. Der Prinz findet sich inmitten eines epischen Kampfes zwischen den ursprünglichen Kräften von Licht und Dunkelheit wieder: Ormazd, der Gott des Lichts fordert seinen Bruder Ahrimann, den zerstörerischen Gott der Dunkelheit, heraus. Der Prinz muss mit ansehen, wie der legendäre Baum des Lebens durch diesen Konflikt zerstört wird. Nun droht die gesamte Welt in ewiger Dunkelheit zu versinken. Diese Bedrohung manifestiert sich in einer dunklen Substanz, die Land und Luft durchzieht und vergiftet. Der Prinz muss sich mit seiner Tod-bringenden Begleiterin Elika verbünden, um die Welt vor dem Verderben zu retten.