Die Handlung von Digimon World 4 ist in der Welt der Digimon-Server angesiedelt. Auf rätselhafte Weise wurde der Zugang zur realen Welt unterbrochen und eine neue, dunkle Welt wurde entdeckt. Nun ist es die Aufgabe der Digital Security Guards, herauszufinden, wer oder was für diese merkwürdigen Vorkommnisse verantwortlich ist. Wähle dein Lieblingsdigimon und führe es durch den Kampf, während es zusammen mit den anderen versucht, sich seinen Weg durch die Server zu bahnen und die Geheimnisse zu entschlüsseln.